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1924年7月，根据孙中山建议，国民党中央设立政治委员会，孙中山任主席，瞿秋白当选为五人委员。这一时期，瞿秋白同时还以中央候补执行委员身份参加国民党上海执行部的指导工作。同时还担任上海国民党机关报《民国日报》的编辑工作。  

1925年1月起，在中共第四、五、六次全国代表大会上，当选为中央委员、中央局委员和中央政治局委员，成为中共领袖之一。1925年5月30日，“五卅惨案”发生，同陈独秀、蔡和森、李立三、恽代英、刘少奇等领导了爱国反帝运动。6月4日，主编出版了共产党第一张日报《热血日报》，报道上海和全国人民反帝斗争的消息。1926春病重住院，抱病写《俄国资产阶级革命与农民问题》一书。  

1927年2月7日，自编《瞿秋白论文集》。2月22日，上海工人发动第二次武装起义，瞿秋白赶到拉斐德路暴动指挥所参与领导起义。当晚，出席中央和区党委联席会议，连夜起草《上海二月二十二日暴动后之政策及工作计划意见书》，提交中央特别委员会。2月25日至3月2日，出席中央特别委员会会议，讨论上海工人第三次武装起义问题，提出了重要指导意见。3月从上海到汉口，负责第五次代表大会事宜。4月11日，为毛泽东《湖南农民运动考察报告》写序。4月27日至5月9日，中共五大召开，第一天陈独秀做中央报告，第二天瞿秋白便散发《中国革命中之争论问题》，批评陈独秀以及共产国际代表的右倾机会主义错误。当选为中央委员、政治局委员、并任政治局常委。

1927年7月12日，共产国际指令改组中共中央的领导，陈独秀被停职，张国焘临时代理主持中央工作。7月13日，和鲍罗廷秘密前往庐山，一是商讨中共中央的领导改组问题，一是计划武装暴动。下旬回到武汉，参加7月25日召开的中央常委扩大会议，讨论同意南昌举事的提案。8月1日南昌起义。8月7日共产国际代表罗明那兹主持召开会议（八七会议），正式将陈独秀（缺席）免职，指定瞿秋白担任临时中央政治局常委，并主持中央工作。成为继陈独秀之后，中国共产党第二任最高领导人。

1928年3、4月间的临时常委会上作自我批评，在实践中基本结束了全国范围内的左倾盲动错误。  

1928年5月中旬抵达莫斯科，6月在莫斯科郊外的兹维尼果罗德镇主持召开中共六大。之后继续留在莫斯科，担任中共驻共产国际代表团团长两年，实际在国内直接领导中共的是李立三和向忠发。1927年夏，米夫、王明捏造“江浙同学会”事件。1929年夏，王明等人利用联共反右清党运动，掀起中山大学风潮，举行“十天会议”形成“二十八个半布尔什维克”，在王明的带领下喧嚣、起哄、谩骂，攻击中共代表团，将右倾和左倾的帽子扣到瞿秋白头上，导致瞿秋白的三弟景白的“失踪”。  

1930年春在联共中央和共产国际支持下，被撤销中国共产党驻莫斯科代表的职务，携妻子回国，8月26日到上海。9月底召开六届三中全会，批判立三冒险主义路线。由于“没有认出立三路线和国际路线的根本不同”，对立三路线的批判不够彻底。

1931年1月7日在米夫操纵下，在上海召开中共六届四中全会，开除了李立三的中央委员，瞿秋白也被解除中央领导职务。至此米夫达到了控制中共中央的目的，王明也一步登天。6月向忠发叛变后，代理总书记。去莫斯科担任中共驻共产国际代表后，由博古（秦邦宪）接任临时中央总负责人。瞿秋白留在上海养病（肺结核），进行文艺创作和翻译，与茅盾、鲁迅来往结下深厚友谊，领导左翼运动。1934年奉命离开上海。

1934年2月5日到达中央革命根据地瑞金，任中华苏维埃共和国中央执委会委员、人民教育委员会委员、中华苏维埃共和国中央政府教育部部长等。红军决定长征后，要求随军长征，但还是被留在即将沦陷的瑞金。